Flower-visiting lizards as key ecological actors for an endemic and critically endangered plant in the Canary Islands

By Aarón González-Castro & Felipe Siverio 

Lotus maculatus is a Canary endemic legume listed in the IUCN Red List as ‘Critically Endangered’. Currently, it is regarded that this plant only has one small natural population in the northern coast of Tenerife Island. The Island Government (Cabildo Insular de Tenerife) has invested great efforts to the conservation of this species, both at its natural population and at several planting sites through the northern coast of the island. However, natural regeneration of this plant is hardly observed in planting sites.

As its natural regeneration mostly depends on seeds production, it was important to know if this plant was being pollinated. Due to its flower colour and other traits, L. maculatus has been traditionally considered to be a bird-pollinated plant. However, visits by birds to its flowers have not been recorded yet. Therefore, we tried to know if this threatened plant could depend on flower visitors for fruit and seed production and which animals could be pollinating its flowers. The first we did was an exclusion experiment where flowers were enclosed in muslin bags to prevent them from interaction with animals. Second, we performed flower-visitor censuses to know which animals were visiting L. maculatus flowers.

The Tenerife lizard (Gallotia galloti) was the only vertebrate that visited Lotus maculatus flowers (A). During visits, it touched the anthers and stigma (B) and got pollen grains attached to its body (C). On the other hand, honeybees (Apis mellifera) performed as nectar robbers, as they accessed it at base of flowers (D), without touching anthers and stigma. Although the solitary bee (Lasioglossum arctifrons) seemed to be an effective pollinator (E), it does not enhance fruit production, hence acting acts as a pollen gatherer. Photography credits: Beneharo Rodríguez (A, B and D), Aarón González (C) and Yurena Gavilán (E).

With the first experiment, we found that flowers need to interact with animals to produce fruits with viable seeds. With the flower-visitor censuses, we saw that flowers were mainly visited by honeybees (Apis mellifera), a solitary bee species (Lasioglossum arctifrons) and the Tenerife lizard (Gallotia galloti). As we expected in some way, bird visits remained unrecorded throughout the study and in the context of additional observations. During censuses, we observed that honeybees were thieving nectar because they accessed it through the exterior base of the flowers, with no possibility of touching the anthers or stigma. The only two species that could touch the anthers and stigma during visits were the solitary bee and the lizard. Then, a question arose in our mind: Could lizards get the pollen attached to their scales? To answer this question, we trapped lizards and check for pollen load on their head and neck. Additionally, we checked if individual plants being more often visited by any of the three visitors produced higher amounts of fruits. Surprisingly, we not only found pollen grains on the body of lizards, but we also realized that individual plants being visited more often by lizards produced more fruits than individuals receiving less visits. On the other hand, frequent visits by honeybees decreased the fruit production, whereas number of visits by the solitary bee had no effect on the fruiting success. Therefore, we conclude that conservation of this ‘Critically Endangered’ plant depends on its mutualistic interaction with the Tenerife lizard.

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Spanish summary – Resumen en español

El pico de El Sauzal (Lotus maculatus) es una leguminosa endémica de Canarias catalogada en la Lista Roja de la UICN como “En Peligro Crítico”. Actualmente, parece ser que esta planta solo cuenta con una pequeña población natural en la costa norte de la isla de Tenerife. El Cabildo Insular de Tenerife, como administración pública responsable, ha hecho un importante esfuerzo para la conservación de la especie, tanto en su población natural como en diversas repoblaciones llevadas a cabo a lo largo de la costa norte de la isla. Sin embargo, es muy difícil constatar la regeneración natural de la población en las diferentes plantaciones realizadas.

Dado que la regeneración natural de esta planta depende mayoritariamente de la producción de semillas, era de vital importancia conocer si los individuos estaban siendo polinizados. Debido al color de sus flores y otros rasgos, tradicionalmente se ha pensado que el pico de El Sauzal es una planta polinizada por aves. Sin embargo, hasta la fecha, no ha sido posible constatar ninguna especie ornítica efectuando visitas a las flores. Intentamos, por lo tanto, saber si esta planta amenazada podría depender de visitantes florales para la producción de frutos y semillas, así como qué animales podrían estar polinizando sus flores. Para ello, lo primero que hicimos fue un experimento de exclusión en el que las flores fueron embolsadas con tela de muselina para evitar la interacción con animales. En segundo lugar, hicimos censos de visitantes florales para conocer qué animales estaban acudiendo a las flores del pico de El Sauzal.

El lagarto tizón (Gallotia galloti) fue el único vertebrado que visitó las flores del pico de El Sauzal (Lotus maculatus) (A). Durante sus visitas, el lagarto tocaba las anteras y el estigma (B), quedando los granos de polen adheridos a su cuerpo (C). Por otra parte, las abejas de la miel (Apis mellifera) actuaban como ladronas de néctar, ya que accedían al mismo por la base de la flor (D), sin tocar las anteras ni el estigma. Aunque la abeja solitaria (Lasioglossum arctifrons) parecía ser una polinizadora eficaz (E), esta no propició la producción de frutos, actuando por tanto como una colectora de polen. Autoría de las fotografías: Beneharo Rodríguez (A, B y D), Aarón González (C) y Yurena Gavilán (E).

Con el primer experimento nos dimos cuenta de que las flores necesitan interactuar con animales para producir frutos con semillas viables. Mediante los censos, por otra parte, vimos que las flores eran visitadas principalmente por la abeja de la miel (Apis mellifera), una especie de abeja solitaria (Lasioglossum arctifrons) y el lagarto tizón (Gallotia galloti). Como preveíamos, las visitas florales por parte de aves continuaron sin ser registradas, tanto en el marco del estudio como en el de seguimientos adicionales. Durante los censos, observamos que las abejas de la miel actuaban como ladronas de néctar, ya que accedían al mismo a través de la base exterior de los pétalos, sin posibilidad de tocar las enteras o el estigma. Las únicas dos especies que podrían tocar las anteras o el estigma durante sus visitas florales fueron la abeja solitaria y el lagarto tizón. A raíz de ello, nos surgió la siguiente pregunta: ¿podrían los lagartos transportar el polen adherido a sus escamas? Para responderla, capturamos lagartos y comprobamos si llevaban polen en su cabeza y cuello. Además, evaluamos si las plantas que recibían más visitas por alguno de los tres visitantes florales producían una mayor cantidad de frutos. Sorprendentemente, no solo encontramos granos de polen en el cuerpo de los lagartos, sino que las plantas que recibieron más visitas florales por parte de estos saurios produjeron más frutos que las que recibieron menor cantidad de visitas. Por otra parte, las frecuentes visitas de las abejas de la miel disminuyeron la producción de frutos, mientras que la cantidad de visitas hechas por la abeja solitaria no tuvo efecto alguno sobre la fructificación. Concluimos, por lo tanto, que la conservación de esta planta “En Peligro Crítico” depende de su interacción mutualista con los lagartos tizones.